Das städtische Museum wurde 1993 im sanierten ehemaligen Hospital eröffnet, dessen Räumlichkeiten und Innenhof auch für kulturelle Veranstaltungen und eine Galerie genutzt werden.
Im ersten Obergeschoss befindet sich eine ständige Ausstellung zur Geschichte der Nidderauer Region, die mit der römischen Besiedlung beginnt. Die Zeit des Frühmittelalters wird unter anderem durch die Nachbildung eines fränkischen Kriegers (um 700) veranschaulicht.

Wie sich die Burg und der Ort Windecken im Mittelalter entwickelt haben, ist das Thema des nächsten Abschnittes. Das ausgestellte Windecker Ratsgestühl wurde im Jahr 1288, nach der Erhebung des Ortes zur Stadt, angefertigt. Weitere Bereiche behandeln die Reformation sowie die Gegenreformation im benachbarten Ort Heldenbergen, aus dem die barocken Heiligenfiguren von 1754 stammen. Auch die Geschichte und das Brauchtum der jüdischen Gemeinden in Heldenbergen und Windecken werden im Museum dargestellt. Unter den Judaica befindet sich eine in nationalsozialistischer Zeit entweihte Thora der Heldenberger Gemeinde.

An die gesellschaftlichen und wirtschaftlichen Umbrüche im 19. Jahrhundert erinnert zum Beispiel eine Windecker Revolutionsfahne von 1848. In der Abteilung über das 20. Jahrhundert wird unter anderem auf die Entstehung der modernen Stadt Nidderau durch den Zusammenschluss von fünf Kommunen eingegangen. Außerdem können vergangene und gegenwärtige Ansichten (Fotografien) von Nidderau verglichen werden.